Les fourmis (Hymenoptera : Formicidae) sont probablement le groupe d'insectes le plus important de la planète, non seulement en nombre, mais aussi du point de vue écologique. Leur abondance est telle que l'on estime que les fourmis représentent, dans de nombreux écosystèmes, entre 10 et 15 % du poids total des animaux qui y vivent. Un mètre carré de sol de forêt amazonienne abriterait ainsi jusqu'à 800 fourmis, soit 8 millions d'individus par hectare ! D'après le site antbase.org, en janvier 2011, 12 627 espèces différentes avaient été recensées.
L'une des caractéristiques principales des fourmis est leur sociabilité : toutes les espèces vivent en colonies. Leur mode de communication, basé sur des signaux chimiques, est très sophistiqué, et leur permet non seulement de travailler ensemble avec une redoutable efficacité, mais également d'assurer une mobilisation rapide en cas d'attaque de la fourmilière.

Esclavagistes, championnes de saut en hauteur, vampires ou parachutistes, les fourmis sont étonnantes. Cliquez sur l'image ci-dessous pour quelques exemples de la diversité des fourmis. La flèche située en bas à gauche de chaque image permet d'accéder à des informations complémentaires sur les espèces présentées.

Toutes les photos sont extraites de l'excellent site du myrmécologue (spécialiste des fourmis) et photographe Alexander Wild, chercheur à l'Université de Californie : myrmecos.net.

De leur coté, les plantes à fleurs, ou Angiospermes, constituent le groupe de végétaux terrestres dominant depuis plus de 100 millions d'années, avec un nombre d'espèces compris selon les estimations entre 250 000 et 400 000. Leur principale caractéristique est, évidemment, la fleur, mais ce n'est pas uniquement elle qui explique leur succès évolutif. Les Angiospermes ont en effet développé avec de nombreux être vivants des relations privilégiées leur assurant une meilleure reproduction, une dissémination efficace de leurs graines et de meilleures défenses.
Il n'est donc pas surprenant que les histoires évolutives des fourmis et des plantes à fleurs, deux groupes si anciens et si répandus, se soient entremêlées au cours de la centaine de millions d'années qui a suivi leur émergence. Partons à la découverte de ces relations souvent fructueuses,parfois conflictuelles, mais toujours étonnantes.

Les insectes et les plantes à fleurs ont des histoires évolutives très différentes. Les premiers se sont développés au cours du Dévonien, voici 390 millions d'années, tandis que l'origine des secondes remonte « seulement » au milieu du Crétacé, soit 270 millions d'années plus tard.

La plupart des types d'insectes existaient donc déjà depuis des millions d'années lorsque les Angiospermes ont commencé à se diversifier au sein des écosystèmes terrestres. L'expansion des plantes à fleurs a toutefois fortement influé sur le développement de certaines catégories d'insectes en leur fournissant de nouvelles sources de nourriture à exploiter. Ce fut notamment le cas des ancêtres des abeilles actuelles (Apoidea/Apidae), des guêpes de pollen (Vespidae: Masarinae), ou de certaines familles de mouches ou des Lépidoptères. Toutes ces familles ont connu une importante diversification au milieu du Crétacé, en même temps que les Angiospermes.

C'est également à cette époque que se sont mises en place les premières interactions entre les fourmis et les plantes à fleurs. Bénéficiant de leurs relations antérieures avec les plantes à graines, les fourmis n'ont probablement pas eu de difficultés à s'adapter à ces nouvelles venues. Elles ont peu à peu développé de nombreux types d'interactions, certains bénéfiques pour les deux parties (pollinisation, protection des plantes, nourriture...), certains néfastes pour les plantes (fourmis coupe-feuilles...), et la plupart réparties entre ces deux extrêmes.

Schématiquement, les relations entre fourmis et plantes à fleurs se répartissent le long d'un gradient allant de l'antagonisme au mutualisme. Dans les relations antagonistes, la bonne santé des représentants d'une des deux espèces augmente tandis que celle des représentants de l'autre espèce diminue. Par exemple, les colonies de fourmis coupeuses de feuilles, pour se développer, dégradent fortement les plantes qu'elles utilisent. Les relations de mutualisme, à l'inverse, sont des interactions favorisant la croissance, la survie ou la reproduction de chaque partenaire. Elles ne sont généralement pas obligatoires, chaque membre de la relation pouvant survivre sans l'autre. Lorsqu'elles le deviennent, on parle de symbiose : les deux espèces sont si étroitement associées qu'elles ne peuvent plus se passer l'une de l'autre.

En pratique, toutefois, antagonisme et mutualisme sont souvent intimement associés, et des relations antagonistes peuvent devenir progressivement mutualistes. Ainsi, les plantes ne pouvant se déplacer, elles ne peuvent échapper aux fourmis. Au fil du temps, la sélection naturelle a donc favorisé les individus sur lesquels l'activité des insectes a l'impact le moins négatif, déplaçant progressivement des rapports antagonistes vers le mutualisme. Les fourmis récoltent les graines pour leur usage personnel ? Soit : les végétaux qui en produisent davantage, malgré le coût en ressources, ont plus de chance de voir les fourmis en disperser accidentellement sur le chemin du retour à la fourmilière. Leur descendance est ainsi mieux disséminée.

Certaines graines ont même été sélectionnées au fil de l'évolution parce qu'elles attirent les fourmis : elles comportent une partie charnue, ou élaiosome, qui contient des acides oléique et linoléique. Les fourmis emportent préférentiellement ce type de graine pour en consommer l'élaiosome et rejettent ensuite la graine hors de la fourmilière, où elle va pouvoir germer à son aise. Au gré de millions d'années de sélection naturelle, les plantes soumises au pillage de fourmis granivores sont donc parvenues à échapper à leurs nuisibles visiteurs en détournant leur voracité...

Le transport des graines est une étape essentielle du cycle de vie des plantes. Il peut être effectué par la seule gravité (barochorie), par le vent (anémochorie), l’eau (hydrochorie) ou les animaux (zoochorie) tels que les oiseaux, les rongeurs, les écureuils, les chauves-souris...

Le transport par les fourmis est appelé myrmécochorie. À l'exception de très rares cas de dispersion par les guêpes ou les abeilles, les fourmis sont les seuls arthropodes à disséminer massivement des graines. Contrairement au transport par les oiseaux ou les mammifères, qui implique généralement que la graine soit ingérée puis évacuée par le système digestif, ou transportée de façon inactive, accrochée au pelage, les fourmis transportent les graines activement, entre leurs mandibules. En les entreposant dans leur nid, elles les placent à l'abri des prédateurs, dans des conditions idéales pour leur germination.

Sur les 270 000 espèces de plantes recensées, environ 3 000 sont myrmécochores. Elles appartiennent à 80 familles, et sont présentes dans de nombreux écosystèmes. Toutefois, les écosystèmes des régions tempérées abritent moins de 2 % des espèces de plantes myrmécophores, la plupart vivant en Australie et dans le sud de l'Afrique. Une faible proportion qui ne signifie en aucun cas une faible importance écologique : en Amérique du Nord, plus de 30 % des espèces herbacées fleurissant au printemps doivent la dissémination de leurs graines aux fourmis !

Sur toute la planète, des centaines d'espèces de fourmis dispersent donc les graines de centaines d'espèces de plantes. Au sein d'un même habitat, une plante peut voir ses graines transportées par plusieurs espèces de fourmis. De même, une seule espèce de fourmis peut disséminer les graines de plusieurs espèces de plantes. Ces relations, bien que non spécifiques, reposent principalement sur la structure spécialisée qu'est l'élaiosome. Cette partie charnue, présente sur les graines dispersées par les fourmis, qui s'en nourrissent, joue un rôle central dans la myrmécochorie, et constitue un bel exemple de convergence évolutive. En effet, des élaiosomes se sont développés à plusieurs reprises au cours de l'évolution, dans de nombreuses familles de plantes et à partir de nombreux types de graines. Ils ont permis aux végétaux de détourner l'activité des fourmis granivores, pour le bénéfice mutuel de chacun. Toutefois, ce stratagème a un revers, et cette nourriture « gratuite » peut également attirer d'autres insectes qui ne dissémineront pas les graines, et perturberont les relations entre les plantes et les fourmis.

L'évolution des relations entre les plantes à fleurs et les insectes pollinisateurs constitue un autre exemple de la façon dont des rapports antagonistes peuvent donner naissance à des mutualismes.

Les premiers insectes pollinisateurs se nourrissaient de pollen, d'ovules, de graines, et même de parties de fleurs. Autant dire que la majorité de ces interactions étaient très fortement défavorables aux plantes à fleurs, qui voyaient leurs organes dévastés et leur capacités de reproduction amoindries. Toutefois, ces relations conflictuelles ont constitué des bases sur lesquelles la sélection naturelle a pu agir. Les insectes les moins dévastateurs et les plantes possédant des structures atténuant les effets des visiteurs indélicats (glandes à nectar situées loin des organes reproducteurs par exemple) ont été privilégiés, et peu à peu des relations de bénéfices réciproques se sont mises en place.

Néanmoins, bien que les fourmis soient des visiteurs assidus des plantes, et d'avides consommateurs de sucre, peu de cas de pollinisation par les fourmis ont été observés. L'une des raisons invoquées est l'absence d'aile des fourmis ouvrières. Cette explication n'est toutefois pas satisfaisante, des chercheurs ayant montré que le pollen était déplacé par les rares fourmis qui le transportait de la même façon que par les insectes ailés. Une autre raison invoquée est plus étonnante. Dans les années 80, il a été démontré qu'une substance secrétée par les fourmis, la myrmicacine, réduisait la viabilité du pollen, empêchant partiellement sa germination : difficile d'assurer une pollinisation efficace dans ces conditions.

Bien que les fourmis rendent souvent visite aux plantes à fleurs, la sélection naturelle semble donc n'avoir pas favorisé la pollinisation, les plantes développant au contraire des mécanismes destinés à empêcher les fourmis de leur voler du nectar, limitant la concurrence entre ces dernières et les pollinisateurs.

Les relations entre fourmis et plantes sont parfois très conflictuelles... Tout le monde a probablement déjà vu des images de fourmis coupe-feuilles : chargées chacune d'un fragment de plante, elle avancent en interminables files indiennes dans les sous-bois des forêts tropicales, rapportant à la fourmilière leur précieuse petite voile verte. Ces chargements, dont certains peuvent peser jusqu'à 20 fois le poids d'une ouvrière, ont été découpés au moyen de puissantes mandibules capables de claquer plusieurs milliers de fois par seconde.

Mais pourquoi ces étranges fourmis, appartenant soit au genre Atta, soit au genre Acromyrmex, collectent-elles autant de végétaux, alors qu'elles sont incapables de digérer la cellulose qu'ils contiennent, et ne peuvent donc pas s'en nourrir ?
Réponse : pour les offrir à leur partenaire, un champignon. Car les fourmis coupe-feuilles sont aussi connues sous le nom de fourmis champignonnières, en raison de leur principale activité, la culture de champignons. Cette étrange relation, qui s'est probablement mise en place voici plus de 50 millions d'années, repose sur un échange de bon procédés. Incapables de se nourrir des fragments de végétaux qu'elles découpent, les ouvrières les rapportent à la fourmilière, où ils sont pris en charge par une autre classe de fourmis. Celles-ci mastiquent les morceaux de plantes jusqu'à les réduire en un compost qui va être utilisé pour faire pousser le champignon. Celui-ci, qui ne peut survivre hors de la fourmilière ou se reproduire sans l'aide des fourmis, trouve un environnement favorable à sa croissance. Les insectes, en retour, s'en nourrissent. La fonction principale des cultures de champignons est donc de servir de « tube digestif externe » aux fourmis, incapables de digérer la cellulose des plantes. Mais le champignon n'a pas uniquement un rôle de partenaire passif. En effet, il peut manipuler les fourmis afin qu'elle lui apportent la nourriture la plus adaptée à son développement. Ainsi, si les fourmis rapportent des végétaux toxiques pour en faire du compost, le champignon semble capable d'émettre des signaux chimiques qui vont modifier le comportement des insectes afin qu'elle cessent de récolter ce type de plantes.

Un ménage à trois. Ou quatre.

Plus récemment, les biologistes ont découvert que cette relation de mutualisme faisait intervenir des partenaires supplémentaires, microscopiques ceux-ci : des bactéries vivant sur le corps des fourmis, et capables de produire des antibiotiques qui maintiennent les cultures de champignons en bonne santé. Une découverte qui intéresse au plus haut point les scientifiques, car ces antibiotiques pourraient un jour fournir de nouvelles molécules pour traiter les infections chez l'homme.
Une autre propriété intéresse les chercheurs et les industriels : la capacité de dégradation par les champignonnières de la cellulose contenue dans les plantes apportées par les fourmis. En effet, le processus utilisé pourrait être utilisé pour fabriquer des agrocarburants à partir des déchets agricoles, si l'on en croit certains spécialistes. Mais les connaissances sur la façon dont les végétaux apportés par les fourmis sont dégradés dans la champignonnière sont encore peu nombreuses. Pour preuve : on a longtemps cru que le champignon lui-même était responsable de la dégradation de la cellulose. Toutefois, au début des années 2000, des recherches plus approfondies ont montré qu'il n'en était rien. Et ce n'est qu'en 2010 que les bactéries responsables du phénomène ont été identifiées. Reste à déterminer grâce à quels enzymes elles parviennent à fragmenter la cellulose.

Les fourmis champignonnières ont développé des relations complexes avec de nombreux êtres vivants, qui leur a assuré une belle réussite évolutive : les plus grosses colonies peuvent compter plus de 10 millions d'individus, et couvrir près de 600 m2 ! Un succès qui a un impact important sur l'environnement. Les fourmis champignonnières modèlent les sols, les fertilisent... et dévastent malheureusement les végétaux et les cultures environnants, créant un préjudice économique certain.

Les découvertes de Daniel Janzen, dans les années 60, ont dopé les recherches sur les relations entre fourmis et plantes. Le chercheur s'est intéressé à l'interdépendance entre la fourmi Pseudomyrmex ferruginea et l'acacia corne-de-boeuf, Acacia cornigera. Les épines creuses de cet arbre pionnier (l'un des premiers à coloniser les espaces ouverts) d'Amérique latine, offrent un refuge aux fourmis lesquelles, en retour, protègent l'acacia de ses prédateurs et de ses concurrents. Très agressive, P. ferruginea chasse ou dévore en effet tout insecte osant s'aventurer sur les branches de l'arbre pour en goûter les feuilles. La fourmi ne se contente pas d'éliminer les insectes : elle s'attaque également aux plantes grimpantes qui tentent de s'agripper à l'acacia, et s'en prend même aux concurrentes qui se développent trop près de l'arbre... Mais cet échange de bons procédés ne s'arrête pas là : la plante offre non seulement le gîte à la fourmi, mais aussi le couvert. Sur ses feuilles, au niveau du pétiole, se trouvent des glandes secrétant une solution composée d'eau, de sucres et d'acides aminés destinée aux fourmis. Un repas complété par des protéines et des lipides fournis par des structures spécialisées de l'acacia, les corps de Belt. La relation est devenue tellement étroite entre la fourmi et la plante qu'elle en est symbiotique : l'acacia est dit « myrmécophyte ».

Ce type de relation s'est également développé en Afrique, et récemment des chercheurs ont découvert que les fourmis du genre Crematogaster étaient capables de protéger leur acacia hôte (Acacia drepanolobium) contre les éléphants ! En effet, alors que les épines de l'arbre échouent à repousser le pachyderme, protégé par sa peau épaisse, les fourmis s'introduisent dans sa trompe tapissée de muqueuses très sensibles pour lui infliger de douloureuses morsures... Au point que les éléphants évitent soigneusement les arbres hébergeant des colonies de fourmis, alertés par leur odeur. Les fourmis sont donc indirectement responsables de la protection de la savane et du modelage des paysages africains. Une découverte qui pourrait avoir d'intéressantes conséquences pour les fermiers locaux, qui voient souvent leur récolte endommagées par les éléphants : et s'il suffisait d'y appliquer l'odeur des fourmis pour repousser les géants de la savane ? Reste à déterminer quelle est cette odeur...

Mais l'association fourmis-acacias n'est pas systématiquement gagnante, et une petite araignée sauteuse a trouvé comment tirer son épingle du jeu. Bagheera kiplingi est agile, rapide, et dotée de sens aiguisés à l'extrême. Des qualités qui lui permettent de voler le nectar et les corps de Belt au nez et à la barbe des fourmis gardiennes, sans rendre le moindre service à la plante... Le plus surprenant dans cette histoire n'est pas que le petit ninja à huit pattes parvienne à échapper aux dizaines de milliers de fourmis qui patrouillent sans relâche sur l'acacia, mais plutôt que sa physiologie lui permette de se nourrir quasi-exclusivement des ressources offertes par la plante. En effet, à l'exception de quelques larves de fourmis ou moucherons occasionnels, plus de 90 % de l'alimentation de Bagheera kiplingi est végétarienne ! Une étonnante exception, d'après les arachnologues...

Quelques vidéos prises par Christopher J. Meehan, auteur de la publication scientifique qui a établi "l'herbivorisme" de Bagheera kiplingi (Meehan C. et al. (2009) Current Biology 19, 892-3). Les vidéos proviennent du site du journal Current Biology.

L'une des associations fourmis-plantes les plus étonnantes se trouve en Amérique tropicale : ce sont les jardins de fourmis. Ces nids arboricoles, construits par certaines espèces très éloignées évolutivement, constituent de véritables micro-écosystèmes. Fabriquées à partir de carton grossier (obtenu à partir de fragments de végétaux mastiqués) et de matériaux terreux, leurs structures sphériques ont été décrites pour la première fois en 1901 par le botaniste allemand Ernst Ule. Elles sont le support d'épiphytes appartenant à des familles variées : Arucwe, Bromeliuceae, Gesneriaceae, Moruceae, Piperaceae et Cactaceae... Ces plantes, dont la particularité est de s'ancrer par leurs racines à la surface d'autres plantes, mais sans les parasiter, ont développé une relation étroite avec certaines fourmis arboricoles fabriquant des jardins. Leurs graines produisent des substances attirant spécifiquement ces insectes, qui les transportent jusqu'à leur nid, puis les intègrent dans les parois. Selon les chercheurs, les odeurs des graines mimeraient celles du couvain de ces espèces de fourmis. L'attirance persisterait même après que les graines soient passées à travers le tube digestif de Vertébrés tels que des chauves-souris frugivores.

Plusieurs espèces de fourmis peuvent se retrouver au sein d'un même jardin, certaines étant opportunistes et profitant de l'abri construit par d'autres, allant même parfois jusqu'à en chasser les architectes. Dans d'autres cas, des relations de parabiose peuvent se mettre en place, dans lesquelles des fourmis d'espèces différentes vivent dans le même nid, partagent des pistes chimiques pour trouver leur nourriture, voire échangent des ressources. En revanche, chacune s'occupe de son propre couvain. Ce type de colocation est notamment pratiqué par les fourmis des genres Crematogaster et Campotonus. Les colonies peuvent se répartir sur plusieurs jardins, généralement disposés sur un même arbre-support.

Tout le monde y gagne

Les bénéfices d'une telle association sont réciproques. Les graines incorporées dans la paroi du nid des fourmis y trouvent les nutriments nécessaires à leur croissance. Durant celle-ci, les fourmis alimentent en permanence le jardin en éléments minéraux et organiques (terre, pulpe de bois en décomposition, excréments d’oiseaux et proies), formant un humus beaucoup plus riche que celui que trouveraient les plantes dans d'autres conditions. En plus de disséminer efficacement les graines, les insectes assurent également la protection des épiphytes contre les herbivores. Une protection dont bénéficie également l'arbre supportant les nids.

De leur coté, les plantes, en poussant, développent un système racinaire complexe, qui solidifie le nid. Sans cette robuste structure, parfois impossible à ouvrir sans un sécateur, le nid ne résisterait pas aux intempéries. Les feuilles, comme autant de parapluies, le protègent également des averses. Enfin, les plantes fournissent aux fourmis une partie de leur subsistance : eau, et surtout nourriture, soit via des fruits, soit via des organes spécialisés secrétant du nectar, soit enfin indirectement via les autres insectes vivant dans les jardins. En effet, ceux-ci abritent, en plus des fourmis, une faune variée, plus ou moins tolérée par les propriétaires des lieux : insectes à miellat traits par les fourmis comme du bétail, blattes, chenilles, et même des abeilles sans dard, les mélipones, qui construisent leur propre nid à l'intérieur du nid des fourmis !